鼠李糖脂对苏云金芽孢杆菌J-1降解/吸附水体中BDE-209/Pb的影响

王芳芳¹，尹华²，龙焰1，彭辉¹，叶锦韶¹，何宝燕¹

(1. 暨南大学 环境工程系，广东省高校水土环境毒害性污染物防治与生物修复重点实验室，广东 广州， 510632；

2. 华南理工大学 环境科学与工程学院，工业聚集区污染控制与生态修复教育部重点实验室，广东 广州，510006)

摘要：研究鼠李糖脂对苏云金芽孢杆菌J-1降解/吸附水体中BDE-209/Pb的影响及机理。研究结果表明：一定质量浓度范围的鼠李糖脂(20~100 mg/L)能促进BDE-209/Pb复合污染体系中菌J-1对BDE-209的降解和对Pb的吸附；50 mg/L的鼠李糖脂可将菌J-1对BDE-209(1mg/L)的降解率提高38.37%，对Pb(1 mg/L)的吸附率提高16.46%；鼠李糖脂能以单分子或胶束形式与Pb结合，从而缓解菌J-1在降解BDE-209的过程中Pb对菌体的毒性，促进BDE-209的生物降解。高浓度鼠李糖脂对菌J-1降解BDE-209和吸附Pb有抑制作用；当鼠李糖脂质量浓度大于200 mg/L时会造成菌体萎缩死亡。

关键词：鼠李糖脂；水体BDE-209/Pb复合污染；降解/吸附

中图分类号：X172             文献标志码：A         文章编号：1672-7207(2013)01-0417-07

Effect and mechanism of rhamnolipid on Bacillus thuringiensis J-1 degrading/adsorbing BDE-209/Pb in water body

WANG Fangfang¹, YIN Hua², LONG Yan¹, PENG Hui¹, YE Jinshao¹, HE Baoyan¹

(1. Department of Environmental Engineering, Key Laboratory of Water/Soil Toxic Pollutants Control and Bioremediation of Guangdong Higher Education Institutes, Jinan University, Guangzhou 510632, China;

2. College of Environmental Science and Engineering, The Key Laboratory of Pollution Control and Ecosystem Restoration in Industry Clusters (Ministry of Education), South China University of Technology,

Guangzhou 510006, China)

Abstract: The effect and mechanism of rhamnolipid on Bacillus thuringiensis J-1 degrading/adsorbing BDE-209/Pb in water body were studied. The results show that rhamnolipid of certain mass concentration range (20-100 mg/L) can enhance the degradation of BDE-209 and the adsorption of Pb by J-1 in BDE-209/Pb combined pollution system. The degradation efficiency of BDE-209 (1 mg/L) and the adsorption capability of Pb (1 mg/L) increase by 38.37% and 16.46%, respectively, when the concentration of rhamnolipid is 50 mg/L. Rhamnolipid combines with Pb in the form of single molecule or micelle, alleviating the toxicity of Pb to J-1 and enhancing BDE-209 biodegradation. High concentration of rhamnolipid can inhibit J-1’s ability to degrade BDE-209 and adsorb Pb. The high level rhamnolipid (＞200 mg/L) can cause J-1 to shrivel and die.

Key words: Rhamnolipid; BDE-209/Pb combined pollution; degradation/adsorption

中国正成为全世界电子电器废弃物的拆解中心^[1]。长期以来，粗放落后的拆解方式及拆解废弃物的随意排放给电子电器废弃物拆解地区的生态环境带来巨大风险。电子电器废弃物拆解地环境污染呈持久性有机有毒污染物和有毒有害重金属复合作用的特点^[2]。多溴联苯醚(PBDEs)和重金属Pb是其中的主要污染物组成成分。陈社军等^[3]研究珠江三角洲及南海北部海域表层沉积物中PBDEs的分布特征时发现，东江和珠江沉积物中PBDEs质量分数高达12.7~7 361.0 ng/g，其中十溴联苯醚(BDE-209)平均质量分数为1 199 ng/g，在分析的样品中BDE-209是最主要的污染物。罗勇等^[4]调查研究广东清远电子垃圾拆解地沉积物中重金属含量，其中Pb质量分数为129.56 mg/kg，为伶仃洋的2.3~3.0倍。Harrad等^[5]的研究表明：电子电器产品在使用过程中也会向周围环境释放溴代助燃剂，对人类健康造成威胁。电子电器产品及其废弃物造成的水体及沉积物中持久性有机物和重金属复合污染问题已引起广大环境工作者的关注。对于电子垃圾拆解区域水体中PBDEs等疏水性有机污染物而言，其极低的水溶性极大地限制微生物对其的降解和修复效率，而针对重金属污染的微生物修复中，功能微生物对有毒金属耐受性能也是考虑因素之一。迄今，利用表面活性剂提高多环芳烃(PAHs)、多氯联苯(PCBs)等的溶解性和生物可利用性、增效修复其污染环境已有广泛的研究^[6-7]。同时，利用表面活性剂促进环境中重金属的去除也有较多报道^[8-10]。然而，利用生物表面活性剂同时促进水体中PBDEs和重金属复合污染的微生物修复研究尚未见报道。本研究采用课题组自广东省电子垃圾拆解地贵屿土壤环境中分离得到的1株BDE-209降解菌(Bacillus thuringiensis，以下简称J-1)，研究生物表面活性剂鼠李糖脂对菌株J-1降解和吸附水体中BDE-209/Pb的影响及机理，以期为生物表面活性剂强化微生物修复水体PBDEs和重金属的复合污染提供理论支撑。

1  材料和方法

1.1  药品与试剂

实验所用的BDE-209(Aldrich，质量分数为98%)购自Sigma-Aldrich公司。鼠李糖脂为本实验室利用铜绿假单孢菌S6 (Pseudomonas aeruginosa S6)发酵自制，它是一种优良的胞外阴离子型生物表面活性剂，具有高效、低毒和易于生物降解等特性，且增溶性能优于常用的化学表面活性剂。该生物表面活性剂的临界胶束质量浓度(CMC)为50 mg/L^[11]。

BDE-209标准储备液：称取BDE-209 0.100 g，溶于100 mL甲苯，即得1 000 mg/L的BDE-209储备液。

Pb标准储备液：称取Pb(NO₃)₂ 7.992 g，溶于1 000 mL稀释水(1%硝酸)，即得Pb²⁺质量浓度为5 g/L的重金属储备液。

1.2  菌株来源及培养

实验所用苏云金芽孢杆菌(Bacillus thuringiensis)系本课题组自电子垃圾拆解地广东贵屿镇土壤中筛选获得的BDE-209降解纯菌，其基本特性见参考文献[12]。实验前，从固体培养基上挑取1环J-1接种于装有100 mL营养液体培养基的250 mL锥形瓶中，温度为30 ℃，于转速为130 r/min中摇床培养36 h，待用。

营养液体培养基：蛋白胨质量10 g；酵母粉质量5 g；NaCl质量10 g；去离子水体积1 000 mL；pH=7.0~7.5。

无机盐培养基(MSM)：NH₄NO₃质量1 g；KH₂PO₄质量0.25 g；Na₂HPO₄质量0.25 g；微量元素溶液体积2 mL；去离子水体积1 000 mL；pH=7.0。微量元素溶液组成为：MgSO₄·7H₂O质量2 g；CuSO₄·5H₂O质量0.5 g；MnSO₄·H₂O质量0.5 g；FeSO₄·7H₂O质量0.5 g；CaCl₂·2H₂O质量0.5 g；去离子水体积1 000 mL。

1.3  实验方法

1.3.1  鼠李糖脂对菌J-1降解复合污染体系中BDE- 209的影响

在50 mL锥形瓶中，加入无机盐培养液10 mL，加入不同体积的鼠李糖脂母液及一定量BDE-209和Pb标准储备液，补双蒸水至体系为20 mL，其中BDE-209质量浓度为1 mg/L，Pb质量浓度分别为1和10 mg/L。课题组前期实验结果表明：当鼠李糖脂/BDE-209处理体系中投菌量为2 g/L((4.3±1.5)×10⁸ 个/mL)时，200 mg/L以上的鼠李糖脂即可抑制菌的生长，将200，500，700和1 000 mg/L的鼠李糖脂培养7 d后分别使菌J-1的生长量较空白降低46%，60%，68.5%和75.6%。因此，本实验中鼠李糖脂质量浓度梯度设置为0，20，50，100，200和500 mg/L。接入菌J-1，使其质量浓度为2 g/L，温度为30 ℃，于转速为130 r/min的摇床震荡培养，3 d后取样，用等体积的二氯甲烷和正己烷(体积比为1:1)超声辅助萃取，定容后GC-MS检测。以不加菌的体系为空白，设不加Pb的处理为对照，每一处理设3个平行，重复2次。

1.3.2  鼠李糖脂对菌J-1吸附复合污染体系中Pb的影响

实验条件同1.3.1节，3 d后取样，把处理体系转入离心管，于6 000 r/min离心10 min，取上清液，以火焰原子吸收分光光度法测定体系中Pb质量浓度。以不加菌的体系为空白，每一处理设3个平行，重复2次。

1.3.3  Pb透析实验

(1) 在50 mL锥形瓶中，加入不同体积的鼠李糖脂母液，补双蒸水至体系为20 mL，鼠李糖脂浓度梯度与1.3.1节中的相同。加入Pb标准储备液，混匀。静置24 h，分别移取5 mL的液体于半透袋(材质为纤维素；型号为14 000)中，将半透袋浸入高纯水中，每天换1次水，3 d后测定半透袋内重金属的含量。每一处理设3个平行，重复2次。

(2) 在50 mL锥形瓶中，加入一定体积的鼠李糖脂母液，补双蒸水至体系为20 mL，使鼠李糖脂质量浓度为50 mg/L。分别加入一定量甲醇，使其质量分数分别为0，60%(甲醇用于破坏表面活性剂胶束，预实验表明加入60%的甲醇即会完全破坏其胶束)。实验方法同上。每一处理设3个平行，重复2次。

1.3.4  扫描电镜实验

为观察实验条件下菌体是否保持正常形态，表面是否出现不同变化，按正常降解实验步骤，分别将菌J-1接入含复合污染的鼠李糖脂质量浓度分别为0，50和200 mg/L的降解体系中，以无污染物的体系为对照，培养条件同前，3 d后取样，利用扫描电镜观察菌体表面形态。

1.4  测定指标及方法

BDE-209的萃取：取振荡培养3 d后的锥形瓶，调节pH至2.0，用等体积的二氯甲烷、正己烷(体积比为1:1)超声辅助萃取2次，每次30 min，合并有机相，经无水Na₂SO₄脱水后用旋转蒸发器于40 ℃浓缩，用HPLC级正己烷洗涤瓶壁黏附物，转移至色谱进样瓶，待测。

BDE-209测定：采用气质联用仪(Shimadzu，GC-MSQP2010)进行分析，色谱柱为DB-5MS石英毛细管柱(15 m×0.25 mm×0.25 μm)，载气为氦气。质谱条件为：EI源，离子源温度250 ℃，检测电压1.1 kV，全扫描质荷比m/z范围为50~1 000，接口温度为280 ℃。仪器采用选择离子模式，通过外标法对BDE-209进行定量分析。分析条件为：进样口温度为290 ℃，初始温度为110 ℃，保持2 min；以40 ℃/min的速率升至250 ℃，以10 ℃/min升至300 ℃，保持2 min；以40 ℃/min升至325 ℃保持8 min。

此外，Pb采用原子吸收分光光度仪(Shimadzu，AA- 7000)测定；菌体表面形态采用扫描电子显微镜(Philips，XL-30ESEM)测定，其性能指标如下：分辨率为3.5 nm，加速电压为0.2~30 kV，放大倍数为5~400 000。

1.5  数据分析

用Spss13.0软件对数据进行统计分析，结果用平均值±标准差表示。

2  结果

2.1  鼠李糖脂对菌J-1降解BDE-209的影响

鼠李糖脂对菌J-1降解BDE-209的影响见图1。

图1  鼠李糖脂对菌J-1降解BDE-209的影响

Fig.1  Effect of rhamnolipid on degradation of BDE-209 by strain J-1

由图1可见：复合体系中Pb的加入对BDE-209的降解有抑制作用。在鼠李糖脂质量浓度为0 mg/L的体系中，Pb的加入明显抑制J-1对BDE-209的降解，且Pb浓度越大，抑制作用越强。10 mg/L的Pb能使J-1 的BDE-209降解率降低31.65%。

鼠李糖脂的存在明显削弱Pb的抑制作用。低质量浓度鼠李糖脂(20~100 mg/L)能促进单一体系和复合体系中BDE-209的降解，且复合体系中鼠李糖脂的促进作用更明显。BDE-209单一污染体系中(ρ(Pb)=0 mg/L)，50 mg/L和100 mg/L的鼠李糖脂分别将BDE-209的降解率提高21.18%和23.20%。BDE-209/Pb复合体系中，当Pb质量浓度为1 mg/L时，50 mg/L和100 mg/L的鼠李糖脂可分别将BDE-209的降解率提高38.37%和41.17%；当Pb质量浓度为10 mg/L时，50 mg/L和100 mg/L的鼠李糖脂分别将BDE-209的降解率提高28.75%和17.84%。

2.2  鼠李糖脂对菌J-1吸附Pb的影响

鼠李糖脂对菌J-1吸附Pb的影响如图2所示。由图2可见：在BDE-209/Pb的复合污染体系中，低浓度(20~100 mg/L)的鼠李糖脂可促进J-1对Pb的吸附，高浓度的鼠李糖脂对菌J-1吸附Pb有抑制作用。对于1 mg/L Pb的复合污染体系，当鼠李糖脂质量浓度为50 mg/L时，J-1对Pb的吸附率可提高16.46%；在10 mg/L Pb的复合污染体系中，当鼠李糖脂质量浓度为50 mg/L时，J-1对Pb的吸附率提高10.31%。

图2  鼠李糖脂对菌J-1吸附Pb的影响

Fig.2  Effect of rhamnolipid on biosorption of Pb by strain J-1

2.3  Pb透析实验

半透膜具有半透性，离子可以透过而大分子不能透过，鼠李糖脂及其形成的胶束大分子均不能透过半透膜。若重金属离子和鼠李糖脂的胶束相结合，加入甲醇破坏其胶束后，鼠李糖脂胶束就不再具有与重金属结合的能力，金属离子就能透过半透膜；若重金属离子和鼠李糖脂单分子相结合，加入甲醇则不会对其产生影响。

不同浓度鼠李糖脂体系中Pb的残留情况如图3所示。

由图3可见：随着鼠李糖脂浓度的增加，半透袋中Pb的残留量随之增加；当鼠李糖脂质量浓度达到其最小表面张力以后会大量形成胶团而与Pb结合，将Pb截留在半透袋内；在质量浓度为500 mg/L的鼠李糖脂溶液中，初始质量浓度为1 mg/L和10 mg/L的Pb体系中，最后在半透袋内的残留量分别为0.680 mg/L和1.950 mg/L。

图3  Pb在不同浓度鼠李糖脂溶液中的残留量

Fig.3  Quantity of residual Pb in rhamnolipid solutions

鼠李糖脂与Pb的结合情况如图4所示。

图4  Pb在鼠李糖脂溶液中的残留量

Fig.4  Quantity of residual Pb in rhamnolipid solutions

由图4可见：当体系中甲醇加入量为0时，3 d后初始质量浓度为1 mg/L和10 mg/L的Pb体系中半透袋内Pb质量浓度分别为0.245 mg/L和0.368 mg/L。对于初始质量浓度为1 mg/L Pb的体系，当甲醇加入量为60%时，最终半透袋内Pb质量浓度为0.105 mg/L。体系中表面活性剂胶束被破坏后，半透袋内仍有0.1 mg/L左右的Pb残留，说明部分Pb和鼠李糖脂是以单分子结合，即使胶束被破坏，与表面活性剂单分子相结合的这部分重金属因不能透过半透膜而留在膜内部。Kim等^[13]已利用傅里叶变换红外光谱实验证实，鼠李糖脂的COO—可以与Pb结合从而促进Pb的去除。对1 mg/L Pb的体系计算可知，50 mg/L的鼠李糖脂溶液与Pb以胶束状态所结合的Pb质量浓度大约为0.140 mg/L；而初始质量浓度为10 mg/L Pb的体系中，当甲醇加入量为60%时，最终半透袋内Pb为0.217 mg/L，计算可知该质量浓度鼠李糖脂溶液与Pb以胶束状态结合的Pb质量浓度大约为0.151 mg/L。据此可推知50 mg/L的鼠李糖脂溶液约能以胶束结合Pb 0.140~0.151 mg/L。

2.4  扫描电镜实验

在不同体系中，对菌J-1表面微观形态的扫描电镜观察结果如图5所示。

由图5可见：对照体系J-1生长正常，菌体独立饱满(图5(a))；BDE-209/Pb复合污染体系中的菌体出现萎缩，干瘪等状况(图5(b))；加入50 mg/L鼠李糖脂的复合污染体系中，个别菌体有受损情况发生，但菌体相对未加鼠李糖脂的复合污染体系较饱满圆润(图5(c))；加入200 mg/L鼠李糖脂的复合污染体系中，菌体几乎完全萎缩、死亡(图5(d))。

3  讨论

复合污染体系中的Pb对菌J-1降解BDE-209有抑制作用。一定质量浓度范围的鼠李糖脂(20~100 mg/L)能促进BDE-209/Pb复合污染体系中菌J-1对BDE-209的降解和Pb的吸附；而高质量浓度鼠李糖脂在复合污染体系中对菌J-1降解BDE-209和吸附Pb有抑制作用。

鼠李糖脂在复合污染体系中对BDE-209的降解和Pb的吸附的促进作用主要有3个方面的原因：

(1) 鼠李糖脂的增溶作用提高BDE-209的生物有效性。实验表明：鼠李糖脂质量浓度为50 mg/ L时对1 mg/L BDE-209的增溶能力是对照体系的1.96倍^[14]。大量实验研究也表明：鼠李糖脂可增溶难溶有机物，进而增加难溶有机物的生物有效性^[15-16]。

(2) 低质量浓度的鼠李糖脂可作共代谢碳源促 进J-1的生长，这一点在本课题的前述实验中已得到证明^[14]。

(3) 一定质量浓度的鼠李糖脂的加入会削弱Pb对菌体的毒害作用，保证J-1对BDE-209的正常降解。由透析实验结果可知：Pb可被鼠李糖脂胶束包裹和与鼠李糖脂单分子相结合，从而保护菌不受Pb的毒害，电镜实验结果也证明50 mg/L鼠李糖脂的复合污染体系中，菌体基本能保持在较正常的状态。Sandrin等^[17]研究表明：在萘的微生物降解中，鼠李糖脂因与重金属结合可降低Cd对微生物的毒性，从而促进萘的微生物降解。这一结论与本实验研究结果一致。

图5  菌体扫描电镜图

Fig.5  Surface morphology of J-1by scanning electronic microscope observation

低浓度鼠李糖脂(20~100 mg/L)对BDE-209/Pb复合污染体系中菌J-1对Pb吸附的促进作用可能是鼠李糖脂胶束包裹和进行键合的结果。利用表面活性剂来修复环境中重金属污染的相关研究均表明：表面活性剂胶束因与重金属结合而强化重金属的去除^[18-19]。高质量浓度鼠李糖脂(＞200 mg/L)对复合污染体系中菌J-1吸附Pb的抑制作用主要是由于高质量浓度的鼠李糖脂对菌J-1有毒害作用，造成细胞凋亡，因此抑制菌对BDE-209的降解和Pb的吸附。Etchegaray等^[20]研究表明：脂肽类生物表面活性剂具有较强的抑菌活性，高质量浓度的脂肽类表面活性剂可以破坏细菌细胞壁。Magetdana等^[21]研究表明：一定浓度脂肽类生物表面活性剂可以破坏细胞膜的结构，造成胞内物质外泄，最终导致细胞死亡。本研究中电镜实验的结果也证明了这一点。

4  结论

 (1) 一定质量浓度范围的鼠李糖脂(20~100 mg/L)能促进BDE-209/Pb复合污染体系中菌J-1对BDE-209的降解和对Pb的吸附；在BDE-209/Pb复合体系中，50 mg/L的鼠李糖脂可将菌J-1对BDE-209的降解率提高38.37%，对Pb的吸附率提高16.46%。

(2) 复合污染体系中，鼠李糖脂能以单分子或胶束形式与Pb结合，从而缓解菌J-1在降解BDE-209的过程中Pb对菌体的毒性，促进BDE-209的生物降解。

(3) 高质量浓度鼠李糖脂在复合污染体系中对菌J-1降解BDE-209和吸附Pb有抑制作用。当其质量浓度大于200 mg/L时会造成菌体萎缩死亡。

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(编辑  邓履翔)

收稿日期：2011-11-07；修回日期：2012-02-03

基金项目：国家自然科学基金委-广东联合基金重点项目(U0933002)；国家自然科学基金项目(50978122)

通信作者：尹华(1960-)，女，湖南华容人，教授，博士生导师，从事持久性污染物生物修复技术等研究；电话：020-39380508；E-mail: thyin@jnu.edu.cn